После захватывающего приключения Майлз Моралес, уже опытный в использовании своих паучьих способностей, сталкивается с трудностями балансирования между ролью спасителя Нью-Йорка и обычной жизнью школьника. Его миссии и обязанности мешают ему учиться, а его родители не понимают его скрытность. Майлз мечтает об избавлении от обыденности и отправлении в параллельные реальности, одну из которых населяет прекрасная Гвен Стейси. Он не может забыть ее и узнает о Цитадели Пауков, где собираются спасатели из разных измерений. Гвен, появившаяся из ниоткуда, влечет Майлза в этот мир. Однако у Майлза уже нет времени думать об этом, ведь его ждут захватывающие приключения в разных мирах со своей возлюбленной, знакомство с новыми интересными персонажами-пауками и схватки с противником по прозвищу Пятно. Однако Майлз будет разочарован, когда узнает, что лидер Цитадели Пауков, Мигель О'Хара, использует его в своих собственных целях, и возвращение домой окажется гораздо сложнее, чем он предполагал.